Proroctví o temném mesiáši (napůl člověku, napůl démonu), který osvobodí vládce démonů z prastarého vězení a posléze společně uvrhnou zemi do chaosu, se blíží svému naplnění. Z Heroes of Might and Magic V se ho vydal zastavit temný elf Raelag a nemrtvý pán Arantir. Vám bude příslušet role čarodějova učedníka, Saretha, na jeho cestě za získáním Lebky stínů. Artefaktu umožňujícímu vůdce démonů osvobodit i navždy uvěznit. Musíte ji proto najít, zastavit Arantira od jeho snahy zabránění proroctví obětováním celého města a rozhodnout o budoucím osudu světa.
Dark Messiah kombinuje prvky FPS a RPG. Za plnění různých příběhových nebo bonusových úkolů hráč získává body, které může investovat do rozvoje postavy - jsou zde tři hlavní větve - bojová, magická a podpůrná - a tři hlavní bojové specializace (magie, boj s meči a luky, a boj s dýkami). Herní engine umožňuje zajímavé využití fyziky a interakce s prostředím - je například možné zmrazit kaluž vody, přičemž procházející nepřátelé na ledu uklouznou, využívat olej a oheň k zapálení nepřátel nebo je skopávat do dolů.